Um die Reliquien des heiligen Columba vor den norwegischen Eindringlingen zu bewahren, flohen die Mönche von Iona im 9. Jahrhundert mit selbigen nach Dunkeld. Dadurch wurde der Ort zum Zentrum der keltischen Kirche, bis im 12. Jahrhundert der St. Andreas-Kult den St. Columba-Kult ablöste und St. Andrews diesen Platz einnahm. Die erste Kathedrale von Dunkeld wurde deshalb auch dem heiligen Columba geweiht. Der älteste Teil der heutigen Kathedrale wurde in den vergangenen Jahrhunderten schon mehrfach restauriert und umgebaut und dient heute als Kirche. Das auf dem hinteren Teil des Geländes befindliche Hauptschiff blieb nach schweren Zerstörungen durch die Reformatoren im 16. Jahrhundert ohne Dach und wurde nicht wieder aufgebaut. Ein Bischof namens Robert de Cardney hattte Anfang des 15. Jahrhunderts mit dem Bau der Kathedrale begonnen.
Die Kathedrale befindet sich am Nordufer des River Tay  und wurde aus quadratischen Stücken grauen Sandsteins erbaut. Der Bau wurde bereits im Jahr 1260 begonnen, allerdings dauerte die Fertigstellung fast 250 Jahre. Erst im Jahr 1501 war die Kathedrale komplett.
Im 11. Jahrhundert wurde die Kirche der Krone untergeordnet und den Earls of Fife unterstellt. 
Alexander Stewart, der Earl of Buchan, und auch bekannt als 'The Wolf of Badenoch', wurde nach seinem Tod im Jahr 1405 hier bestattet. Noch heute kann das Grab, welches oben mit einer kompletten Rüstung versehen ist, in Dunkeld Cathedral besichtigt werden.

  Dunkeld Cathedral on The Heritage Trail

 Dunkeld Cathedral on Historic Scotland